Es conocida por las espectaculares vistas desde el monte Hakodate y por ser uno de los enclaves japoneses donde puedes degustar el mejor pescado y el más fresco.

Su puerto fue uno de los primeros en abrirse al comercio internacional tras el período de aislamiento del pais.

Hakodate fue fundada en 1454 cuando Kono Kaganokami Masamichi construyó un palacio al pie del monte Hakodate en un pueblo pesquero llamado Usukeshi o también Ushorokeshi (Cabo de la Bahía, en el idioma ainu).
El nombre de Hakodate ( edificio [palacio] caja) viene de la forma de este palacio que se parecía a una caja.
En 1457, Hakodate y sus alrededores fueron el sitio de la Batalla de Koshamain, el primer gran levantamiento de los ainus contra los wajin (colonizadores japoneses).
En el período Edo, Hakodate florecía como punto de comercio con los ainus.
El 31 de marzo de 1854, el puerto de Hakodate fue abierto al comercio con los estadounidenses según el Tratado de Kanagawa, negociado por Matthew Perry.

En Hakodate se halla la fortaleza Goryokaku, construida en 1866 según el estilo europeo con una planta en forma de estrella de cinco puntas.

Al final de la Restauración Meiji, partidarios del shogunato ocuparon la fortaleza, y declararon el establecimiento de la República de Ezo.

Unos soldados franceses dirigidos por Jules Brunet, quienes habían sido asesores militares para el ejército del shogunato, apoyaron la rebelión encabezada por Enomoto Takeaki.
Rendida en 1869, esta fortaleza se usa ahora como parque y es popular como lugar para el hanami (la tradición de observar y contemplar los cerezos en flor).
Varios países establecieron sus consulados en Hakodate.
El consulado ruso tenía una capilla, con la que llegó a Japón la Iglesia Ortodoxa.
En sus alrededores hay también iglesias anglicanas, católicas, y de otras religiones.